在某个朔夜，犬夜叉一行和妖怪奈落展开最终决战。经过一番艰苦缠斗，他们终于消灭这个邪恶的妖怪，漫长的征战终于告一段落。戈薇短暂回到现代休整，随后再次和犬夜叉、七宝踏上寻找四魂玉碎片的旅程；法师弥勒的风穴消失，他返回寺庙拜祭父亲；珊瑚则和云母四处寻找流浪的弟弟琥珀。 安宁的日子并未持续太久，获得自由的神乐在神无的的指引下，见到被封禁在生命之镜中的神久夜。五十年前，在神久夜的力量下，大地陷入永久的月圆之夜。弥勒的父亲弥苞法师将其封禁。为了解开禁锢，神久夜授意神乐寻找龙头之玉、蓬莱玉枝、佛之石钵、火鼠裘、燕之子安贝等五样宝贝。渴望得到永远自由的神乐心甘情愿为其驱使，甚至向犬夜叉和琥珀发起攻击。为了阻止世界毁灭，犬夜叉一行人重新聚首，向神久夜所在的富士山进发……
故事发生在位于湾岸城镇的樱渊市，反田野良（朝井彩加 配音）是一名在那里生活的平凡少年。一天，在上学的途中，野良邂逅了一个名为帕特里西娅（高森奈津美 配音）的奇怪少女，她自称是来自冥界的女皇，而她降临人间的目的，竟然是消灭所有的地上生物，成为地上世界的主宰。 在误打误撞之中，野良竟然和帕特里西娅接吻了，让野良没有想到的是，自己竟然因此变成了一只猫。就这样，野良和帕特里西娅之间缔结下了契约，不久之后，帕特里西娅的妹妹尤菈夏（大桥步夕 配音）也追随着姐姐的步伐来到了人间。和两个想要毁灭世界的女孩生活在一起，野良的每一天都充满了惊险。
日本情节短片《替罪羊》（The Scapegoat）告诉了一个孤独的阿卡西（Akashi）的故事，他一直在广本手下工作，想成为他的帮派成员。在这个过程中，他遇到了小优并带她回家，但发现平本打算让小优卖淫。
